他人の「夢」を追体験できるカード『インディアンポーカー』。学生たちの一部でそれがひそかに流行する中、美琴はとある天才科学者の夢が詰まったカードと出会う。さらに、その科学者の研究テーマが『巨乳御手（バストアッパー）』だったということを知り……!?

美琴が他人の夢を見る器械を使って見た夢の中に出てきた少女。その少女は実は……。

美琴が戦う相手は、過去『最大の敵』？ 果たして戦闘の行方は……。

学園都市に新設された少年院が舞台のイベント、「脱獄トライアル」。最新鋭の防衛システムをかいくぐって囚人役を脱獄させた挑戦者には、賞金十億円が贈られるという。美琴は黒子・初春・佐天とともにこのイベントに参加することにしたのだが、防衛システムはなかなか厄介なシロモノばかり。しかもトライアルには様々な勢力が、各々の思惑を持って参加していて……。

巨額の賞金を目当てに学園都市中から参加者が集まった『脱獄トライアル』は、初春が少年院のシステムをハッキングし囚人役を解放したことで、彼女の優勝に終わった。だが、その騒動を利用し「本物の囚人」を脱獄させた者たちがいた。「元」囚人＝春暖嬉美を加え四人となったその一党は、嬉美の能力で少年院を手中に収める。さらに彼女らはゲームの勝者である初春の能力に目をつけ、彼女の誘拐を実行に移す。初春の異変に気付いた美琴、黒子、佐天はすぐさま捜索を始めるが、立ちはだかった嬉美の力は圧倒的で……!!?

第二少年院を手中におさめ、初春を拉致した春暖嬉美たちの目的――それは初春に世界規模のネットワークを作らせ、学園都市が秘匿する「能力開発」の技術を全世界に開示するというものだった。世界中を混乱に陥らせかねない嬉美の計画の裏には、かつて彼女らが経験したある暗い出来事が横たわっており……。ひとまずは嬉美に従いつつも、脱出の策を模索する初春。彼女を助けるべく少年院に侵入した佐天。そして、救援に急ぐ美琴。だが、美琴すら退ける「竜の力」を宿す嬉美に対抗する手だてはあるのか……!!?

これは、御坂美琴が常盤台中学に通い始めた頃の話。学園都市屈指の名門であるこの学校では「常盤台の三大派閥」がしのぎを削っていた。奉仕精神にあふれる最大手の沙派閥、リーダーの「能力」目当てで人気を集める水鏡派閥、そして向上心に満ち美琴のルームメイトも所属しているという支倉派閥。派閥争いには興味を示さない美琴だったが、各派閥リーダーたる三人の先輩との出会い、そしていずれの派閥にも属さないながら一目置かれる自由人・神苑小路瑠璃懸巣との邂逅が、美琴の学園生活を大きく変えていき……!?

常盤台中学で三大派閥がしのぎを削るなか、水鏡派閥の生徒が襲われる事件が発生！　にわかに校内の緊張が高まり、小競り合いにまで発展する事態に。だが、各派閥の長はそれぞれ事件に釈然としない気持ちを抱えており……？　そして派閥争いの余波は、常盤台中学が抱える二人の超能力者（レベル５）、御坂美琴と食蜂操祈にも及んでいた――!! 常盤台中学の生徒全体を巻き込み「御坂美琴一年生編」、大波乱へ！

常盤台中学で派閥抗争が起こるよう裏で糸を引いていたアンティキティラ社は、三大派閥の共同作戦により成敗され、学内には平和な時間が流れていた。しかし、支倉冷理や神苑小路瑠璃懸巣は、事件の一連の流れに何か引っかかるものを感じていた……。そんな折、食蜂操祈ら常盤台中学の生徒たちが芸術鑑賞の授業で訪れた劇場で事件が起こり!?