超小型強力モーターを組み込んだ自走シューズ「エア・トレック」（A・T）を装着して暴走する「暴風族（ストームライダー）」が街を騒がせていた。東雲市一部エリアを仕切っていた「東中ガンズ」は、縄張り争いが高じて暴風族チーム「髑髏十字軍」に襲われる。無残に敗北した「東中ガンズ」のベビーフェイス・南樹（イッキ）は、リベンジを果たすためにA・Tを始めることになった！

レザ・ボア・ドッグス戦でA・Tを壊してしまったイッキ。部品をゲットすべくブッチャにパーツ・ウォウを挑もうとするが、彼こそが裏で東中を支配する最強のヒールにしてチーム「夜王」のリーダーだった。力と技を備えたブッチャに大苦戦するイッキ。仲間達の熱い応援と「飛ぶ」ことへの情熱で戦いを終える。その後、イッキに一目を置くシムカにチームに入るよう誘われるが、イッキの選ぶ「道」は‥‥？

イッキに一目置くシムカがイッキをチームに誘うが、イッキは自分のチームをつくることを決意。チームづくりの参考のためバトル観戦に行った先で出会ったのが、牙の王・咢と、暴風族を取り締まる警察官である兄の海人だった。囚われの身だった咢は、彼を解放したイッキと仲間になり、新チームの強力な一員となる。一方、チームづくりが進む中、イッキの親代わりである梨花が、A・Tライダーになることに大反対するのだった。

アギトが仕組んだ日本最大の広域暴風族「ベヒーモス」とのバトル。バトルフィールドは巨大な遺構である元下水処理場の中のコンクリートで囲まれた密室。金網デスマッチさながら、最も過激で最も危険な、ルール無用、一対一潰し合いパーツ・ウォウ「キューブ」の幕が切って落とされた！　「超獣」宇童アキラと4人の高弟「四聖獣」が「小烏丸」に牙をむく‥‥！

「牙の玉璽」を賭けた「小烏丸」対「ベヒーモス」の最終戦はイッキの“策”で、イッキ＆咢vs.宇童アキラ＆坂東ミツルのタッグ戦となった。宇童の弱点である「エア」を駆使し、超獣を翻弄するイッキ達。しかし坂東ミツルのハンマーの一撃で、眠れる獅子が覚醒！　宇童の「牙の玉璽」が発動し、戦は最終局面へ‥‥！　そして明かされる、咢と宇童の過去。「ベヒーモス」戦、ここに完結。

まだまだ底辺チームの「小烏丸」を翻弄する大事件が起きた。イッキを「空の王」と見込む渡り鳥・シムカ。彼女が総長を務め、４人の王、4つの玉璽を抱える史上最強の暴風族連合「創世神」が「小烏丸」の傘下に入ると宣言したのだ。圧倒的な重圧に空中分解寸前になる「小烏丸」。イッキの求める答えは‥‥？　そしてチームの行方は‥‥？　「創世神」関西支部、「三峰将」との邂逅、京都編も開始。

「創世神」新総長就任に反対していた創世神関西支部「三峰将」のヨシツネ達は、イッキの資質を認め「小烏丸」傘下に入ることを承認。今やA・T界で「風の王」と目されるイッキだったが、ヨシツネとの激闘で入院することとなった。そんな折、「小烏丸」に刺客が送り込まれカズと絵美理が絶体絶命に!?　一方、イッキは天才調律者で道具屋「トゥール・トゥール・トゥ」の次期後継者と期待されている枢と出会う。

次期「風の王」のイッキは今やA・T界で注目の的となっていた。しかし当の本人はいまだ入院中。ガビシに引き続きリーダー不在の「小烏丸」に刺客が送り込まれる。「眠りの森」刺客の王蟲‥‥彼女の目的は「小烏丸」助っ人、ベンケイだった。最強女性ライダー同士の激突！ 苦戦するベンケイを助けようとするブッチャ＆エミリと棄権しようとするカズが仲間割れのピンチに。この戦いに、チーム「小烏丸」の行く末が決まる！？

リンゴとの本気のバトルで「風の王」として覚醒したイッキ。自らの戦う理由を探すためリンゴ達と暮らしていた家を出て、「トゥ－ル・トゥ－ル・トゥ」の本拠地、大撥条ファクトリーに転がり込む。そこで謎の男の襲撃により、風の玉璽と、調律者・はこが強奪された。「契の王」巻上は、イッキに暴風族の聖地、トロパイオンの塔の秘密を告げ、「石の王」キリクとの邂逅を手引きする。初めて知る過酷な真実。その時、イッキは!?

「空の玉璽」を手に入れるため再び「風の王」となった武内空は、トロパイオンの底に沈む「空の玉璽」を守り続けるキリク達「眠りの森」に宣戦布告した。これによりA・T界が全面戦争に突入！　一方で、新たな「風の王」として「創世神」を率いるはずだったイッキは、信頼していた空の裏切りで全てを失ってしまう。失意のイッキ。彼を救ったのは武内兄弟と命懸けのバトルを展開したスピット・ファイアの言葉だった‥‥。