イッキ達の暴風族（ストームライダー）「小烏丸（こがらすまる）」はEクラスの弱小チーム。だが、イッキに伝説の「空の王」の可能性を見るシムカは、彼女がつくり上げた史上最強の暴風族連合（メガストーム）「ジェネシス」を率いて「小烏丸」の傘下に入ることを宣言。目指すはトロパイロンの塔、背負うは全A・T（エア・トレック）使いの夢！　イッキ達の新たな戦いが始まった！

暴風族（ストームライダー）連合「ジェネシス」の総長に祭り上げられたイッキ。ところが修学旅行中のイッキ達「小烏丸（こがらすまる）」を関西ライダー達が襲撃する！　さらわれた亜紀人（あきと）達。黒幕は関西を支配する三峰将（トライデント）の一人ハタケヤマだった！　トライデントのハタケヤマの正体、そして 「轟の王」ヨシツネの真意は……!?

創世神（ジェネシス）関西支部の支持を得ることに成功したイッキ。徐々に「風の王」として覚醒しつつある彼に近づく少女達、はこ、このみ、そして枢（くるる）。彼女たちはチーム「道具屋（トゥール・トゥール・トゥ）」。「空」と「人」を契（つむ）ぐ戦いの巫女たち!!　勢いに乗り、新たな戦いに挑もうとする小烏丸（こがらすまる）たちだが、なんとイッキが入院!?　Ｂクラス昇格危うし！

「創世神（ジェネシス）」の目的は「天空の塔」の制覇。それを妨げる敵は「眠りの森（スリーピング・フォレスト）」なのか!?　イッキが入院中のなか、刺客“貌なしガビシ”に襲われたリーダー（仮）のカズとエミリ。絶体絶命の大ピンチのなか、アイオーン・クロック、左安良（さの・やすよし）と鵺（ぬえ）の活躍でガビシを捕らえたジェネシス。このときから新たな戦いの幕が上がった！

イッキが負傷してチーム離脱中の「小烏丸（こがらすまる）」を狙う「眠りの森（スリーピング・フォレスト）」の刺客・王蟲（オーム）。だが彼女の目的は助っ人・ナニワの毘沙門天、ベンケイだった。最強女性ライダー同士の激突！　しかし苦戦するベンケイを助けようとするブッチャ＆エミリと、棄権しようとするカズが仲間割れのピンチに。この戦いに、チーム「小烏丸」がノルかソルかがかかる!?

夜の世界を二分する巨大暴風族連合（メガストーム）「創世神（ジェネシス）」と「眠りの森（スリーピング・フォレスト）」。その頂点に立つのは皮肉にも幼なじみのイッキとリンゴだった。もっとも互いを近くに感じていた二人が、「風の王」と「荊の王」として自らの誇りをかけて、ついに激突!!　お互いを「潰し合う」壮絶なバトルの行く末は!?

「風の王」イッキは、自らの戦う理由を探すため家を出て、道具屋「トゥ－ル・トゥ－ル・トゥ」の本拠地「大撥条（だいぜんまい）ファクトリー」に転がり込む。だが謎の男の襲撃により、“風の玉璽（レガリア）”と、はこが強奪された！　それを知った「契の王」巻上（まきがみ）は、イッキ達に暴風族（ストームライダー）の聖地「トロパイオンの塔」の秘密を告げる決意をする……。

元「眠りの森（スリーピング・フォレスト）」総長・武内空（たけうち・そら）。仲間の裏切りによって夢を潰されたと言われてきた空だが、キリクが伝説のベールの裏側に隠されてきた真実をイッキに伝える。“空の玉璽（レガリア）”を得るため、犯罪にさえ手を染める空の野望。それを阻止しようとするキリク。正義はいずれに!?　全てを知ることとなったイッキの選ぶ道は!?

新たな「風の王」として「ジェネシス」を率いるはずだったイッキは、信頼していた武内空（たけうち・そら）の裏切りで全てを失ってしまう。絶望したイッキは、A・T（エア・トレック）を捨てて傷心の日々を送っていた。しかし、戦いに散った「炎の王」スピッド・ファイアが残したメッセージが、イッキの心に再び火をつけた！　玉璽（レガリア）をめぐり、A・T界全面戦争に突入！

「小烏丸」がパーツ・ウォウで戦う「白狼会」の正体は「契の王」皇杞枢の父親が経営するシリウス商会だった。枢は自分のため、「小烏丸」のため「白狼会」側に付くことを決心する。しかし、枢不在のまま試合開始！　戦略がものをいうBクラスのバトルに手こずる「小烏丸」。反撃に転ずるも今度は遅れてきた枢が「契の玉璽」を発動させた!!